Como introducción podríamos decir que el sistema inmune es el que mantiene la integridad de los organismos, por medio de una red compleja de moléculas, células y tejidos que interactúan con los “antígenos” tanto externos como internos al individuo.
El conocer los mecanismos de respuesta inmune en corales aporta elementos para entender la etiopatología de las enfermedades de corales de carácter infeccioso que afectan dramáticamente a los arrecifes de coral.
Los arrecifes de coral albergan una inmensa biodiversidad sólo comparable con un bosque húmedo tropical. La base de este bosque son los corales duros o escleractíneos los cuales secretan un exoesqueleto de carbonato cálcico cuya acumulación progresiva produce una formación calcárea masiva que soporta gran variedad de organismos, incluyendo peces e invertebrados.
La cobertura de los corales duros en arrecifes se ha reducido un 80% en 30 años. Uno de los factores de esa reducción son las enfermedades de carácter infeccioso: enfermedad de la banda blanca, enfermedad de la banda negra y la plaga blanca, Aspergilosis, etc…
La enfermedad de banda blanca hace que el tejido afectado del coral se separa del esqueleto en una banda blanca uniforme. La banda puede tener una anchura de unos pocos milímetros hasta 10 centímetros, y típicamente progresa desde la base de la colonia de coral hasta las puntas de las ramas de coral. La banda avanza hacia las ramas de coral a un ritmo aproximado de 5 milímetros por día, causando la pérdida de tejido. Tras la pérdida de tejido, el esqueleto descubierto del coral puede posteriormente ser colonizado por algas filamentosas. Suele ser producida por un incremento notable de bacterias del género Vibrio Carchariae y Vibrio harveyi.
La enfermedad de la banda negra fue observado por primera vez en los arrecifes de Belice por A. Antonius, quien describió que el patógeno que encontró había infectado corales masivos como Oscillatoria membrancea, un alga azul-verde. El color de la banda puede variar entre marrón negruzco hasta rojo, dependiendo de la posición vertical de la población de cianobacterias asociada con la banda. La posición vertical se basa en la respuesta fótica —que depende de la intensidad de la luz— de los filamentos de cianobacterias, y el color (que se debe al pigmento cianobacteriano ficoeritrina) depende del espesor de la banda. La banda tiene un espesor de aproximadamente 1 mm y su anchura varía entre 1 mm y 7 cm. La muerte del tejido se produce por la exposición a un microambiente anóxico rico en sulfuro, asociado con la base de la banda. Una de las cianobacterias presente es Phormidium Corallyticum. Una de las bacterias reductoras de sulfato presente es Desulfovibrio spp.
La enfermedad de la plaga blanca se caracteriza por el desprendimiento del tejido coralino que deja el esqueleto en perfectas condiciones y por una marcada línea entre el tejido sano y el esqueleto desnudo blanco. Las tasas de pérdida del tejido varían de 3mm a 2 cm. al día. Producida por bacterias del tipo bacteria Aurantimonas coralicida.
Figura 1. Enfermedades coralinas comúnmente encontradas en los arrecifes del Caribe colombiano. Enfermedad de Banda Negra (EBN) en Diploria strigosa y Montastraea faveolata (A y B). Enfermedad de la Banda Blanca (EBB) en Acropora cervicornis (C y D), Aspergillosis (ASP) en una colonia del coral blando Gorgonia ventalina (E y F), Enfermedad de la Plaga Blanca (EPB) en Dendrogyra cylindrus (G y H)
LOS EPITELIOS COMO BARRERAS INMUNOLOGICAS
Los corales son organismos esencialmente epiteliales, formados por una capa de ectodermo (epidermis) y otra de endodermo (gastrodermis) separando una matriz acelular conocida como mesoglea. Estas células epiteliales cumplen una función inmunológica fundamental en los corales debido a sus capacidades excretoras y fagocíticas. El moco secretado por las células epiteliales recubre los epitelios y actúa como barrera fisicoquímica que impide o retrasa la entrada de patógenos potenciales. Una parte del moco fundamental de acción bactericida son los inhibidores de serinproteasas. Algunos corales disponen en la dermis amebocitos granulares especializados en fagocitosis. Como ejemplo ponemos a la Gorgonia Ventalina, que los amebocitos son su primera línea de defensa proliferando por ejemplo en respuesta a una Aspergilosis por el hongo Aspergillus Sydowii. Los amebocitos además de fagocitar el hongo, activan una vía enzimática de la profenoloxidasa que promueve la deposición de melanina en el sitio afectado, constituyendo una barrera para la dispersión del patógeno. Otras enzimas importantes relativas a la inmunidad que se activan en respuesta a la fagocitosis son las peroxidasas y quitinasas. También es curioso ver amebocitos granulares depositando melanina en respuesta a estrés térmico y/o zonas con anomalías en el esqueleto.
Los corales tienen una alta capacidad de regeneración de tejido debido a la continua proliferación de células madre. Esto es otro factor de defensa ya que las células infectadas o parasitadas son removidas rápidamente y de forma programada (procesos de apoptosis) y reemplazadas de nuevo por células nuevas no infectadas.
MODULOS DE RECONOCIMIENTO, ACTIVACION Y EFECTOR
La función principal del sistema inmune es mantener la integridad fisiológica del organismo estableciendo complejas interacciones entre células y moléculas propias y foráneas. En el sistema inmune se pueden distinguir tres grandes módulos: reconocimiento, activación (señalización) y efector.
1. Módulo de Reconocimiento:
En este módulo se agrupan las moléculas que se encargan de reconocer otras moléculas pertenecientes a patógenos e inducir una señal de activación que culmina en una respuesta efectora. Además de los mecanismos que hemos explicado antes, epitelios y moco, los receptores de reconocimiento de patrones moleculares (PRR) constituyen otra línea de defensa contra microbios potencialmente invasores y patógenos. Estos PRR detectan y se unen a componentes de la pared celular de microbios, como la flagelina, zymosan, ácido lipoteicoico y liposacáridos. Estos componentes se conocen como patrones moleculares asociados a microorganismos (MAMPs) y están presentes en el microorganismo y no el hospedero. La interacción entre PRRs y los MAMPs induce una respuesta rápida que opera a tres niveles:
Estimula la ingestión microbiana a través de fagocitosis y degradación enzimática.
Estimula la movilización de moléculas a sitios donde se produce la infección.
Induce la activación de moléculas efectoras activando señales que se traducen en respuestas inmunes efectivas.
2. Módulo Activador:
Dentro del módulo de activación de las respuestas inmunes se agrupan moléculas que participan en la señalización, que dirigen la activación de moléculas efectoras. Aunque se han estudiado y aislado diferentes genes de señalización en corales, homólogos a organismos vertebrados, se dispone de muy poca información funcional, y la que existe está en estudio por lo que no podemos explicar mucho más de este módulo.
3. Módulo Efector:
Son muy pocas las moléculas efectoras de la respuesta inmune que se conocen en corales. Estos producen péptidos antimicrobianos permitiendo su movimiento por los tejidos del animal y presentan actividad específica contra bacterias. Como ejemplo podemos nombrar estos tres péptidos: Hydramacina-1, Arminina-1, y Pereculina-1.
Alorreconocimiento:
Los corales interactúan frecuentemente con individuos de su misma especia mientras crecen en el sustrato. Las interacciones típicas culminan en fusión de los individuos relacionados o un rechazo entre no relacionados. Este alorreconocimiento desempeña un papel importante en el mantenimiento de la integridad fisiológica y genética de las colonias.
1. Fusión:
Contactos entre individuos o colonias compatibles inicialmente disuelven su cobertura peridérmica y después de una hora de contacto adhieren sus células ectodérmicas. Después de 2-4 horas de contacto, las colonias establecen un sistema gastrovascular común.
2. Rechazo:
Los encuentros incompatibles se caracterizan por la ausencia de adhesión. Dentro de las primeras 12 horas después del contacto, los tejidos se engrosan debido a una migración masiva de nematocistos o células urticantes. Los nematocistos descargan sus estructuras con forma de arpón y liberan toxinas, causando extenso daño tisular. La diferenciación y migración de nematocistos sigue hasta que una colonia elimina a la otra o bien se produce un rechazo pasivo, los cuales se caracterizan por la secreción de una matriz fibrosa por ambas colonias, acompañada de la detención del crecimiento en el margen del contacto.
3. Fusión transitoria:
En este tipo, las colonias inicialmente se adhieren estableciendo un sistema gastrovascular común. Después de 12 a 24 horas una banda necrótica aparece en el punto de contacto inicial que después se extiende para formar una línea que corresponde a la zona de contacto original. De uno a tres días después de la aparición de la banda necrótica las colonias se separan, dando lugar a una reacción de rechazo.
Figura 6. Encuentro entre colonias de Hydractinia. A. Fusión; B. Rechazo agresivo; C. Rechazo pasivo.
Figura 7. Fusión transitoria entre colonias de Hydractinia. La figura muestra la progresión en el tiempo de una interacción que comienza como una fusión (A), posteriormente aparece una margen de tejido necrótico en el sitio original de contacto (B, C), hasta culminar en un rechazo (D).
Firmado:
Alberto San José. (The Coral Club / Coral Supplies) Matrox Reef.
Referencias
Abbas, A. K., A. H. Lichtman, et al. (2008). Inmunología Celular y Molecular,
ElSevier.
Agrawal, A., Q. M. Eastman, et al. (1998). “Transposition mediated by RAG-1
and RAG-2 and its implications for the evolution of the immune system.”
Nature 394: 744-751.
Amano, S. (1990). “Self and non-self recognition in a calcareous sponge, Leucandra
abratsbo.” Biological Bulletin 179: 272-278.
Augustin, R. and T. C. Bosch (2011). “Cnidarian immunity: a tale of two barriers.”
Advances in Experimental Medicine and Biololgy 708: 1-16.
Augustin, R., S. Fraune, et al. (2010). “How Hydra senses and destroys microbes.”
Seminars in Immunology 22(1): 54-58.
Augustin, R., S. Siebert, et al. (2009). “Identification of a kazal-type serine protease
inhibitor with potent anti-staphylococcal activity as part of Hydra’s innate immune
system.” Developmental and Comparative Immunology 33(7): 830-837.
Bancroft, F. W. (1903). “Variation and fusion in colonies of compound ascidians.”
Proceedings of the Califalifornia Academy of Sciences. 3: 137-186.
Beisel, H. G., S. Kawabata, et al. (1999). “Tachylectin-2: crystal structure of a
specific GlcNAc/GalNAc-binding lectin involved in the innate immunity
host defense of the Japanese horseshoe crab Tachypleus tridentatus.” EMBO
Journal 18(9): 2313-2322.
Bigger, C. H., W. H. Hildemann, et al. (1981). “Afferent sensitation and efferent
cytotoxycity in allogeneic tissue responses of the marine sponge Callyspongia
diffusa.” Transplantation 31: 461-464.
Bosch, T. C., F. Anton-Erxleben, et al. (2010). “The Hydra polyp: nothing but
an active stem cell community.” Development, Growth and Differentiation
52(1): 15-25.
Bosch, T. C., R. Augustin, et al. (2009). “Uncovering the evolutionary history of
innate immunity: the simple metazoan Hydra uses epithelial cells for host
defence.” Developmental and Comparative Immunology 33(4): 559-569.
Buscema, M. and G. Van de Vyver (1984). “Cellular aspects of alloimmune reactions
in sponges of teh genus Axinella polypoides.” Journal of Experimental
Zoology 229: 7-17.
Buss, L. W. (1982). “Somatic cell parasitism and the evolution of somatic tissue
compatibility.” Proceedings of the National Academy of Sciences USA 79:
5337-5341.
Buss, L. W. (1987). The Evolution of Individuality. Princeton, Princeton University
Press.
Buss, L. W. (1990). “Competition within and between encrusting invertebrates.”
Trends in Ecology and Evolution 5: 352-356.
Buss, L. W. and R. K. Grosberg (1990). “Morphogenetic basis for phenotypic differences
in hydroid competitive behaviour.” Nature 343: 63-66.
Buss, L. W., C. S. McFadden, et al. (1984). “Biology of hydractiniid hydroids.
2. Histocompatibility effector system/competitive mechanism mediated by
nematocyst discharge.” Biological Bulletin 167: 139-158.
Buss, L. W., J. L. Moore, et al. (1985). “Autoreactivity and self-tolerance in an
invertebrate.” Nature 313: 400-402.
Buss, L. W. and M. A. Shenk (1990). Hydroid allorecognition regulates competition
at both the level of the colony and at the level of the cell lineage. Defense
Molecules. J. J. Marchalonis and C. Reinisch. New York, Alan R. Liss: 85-
105.
Cadavid, L. F. (2001). Genetic characterization of the hydroid allorecognition
complex. PhD Thesis, Yale University.
Cadavid, L. F., A. E. Powell, et al. (2004). “An invertebrate histocompatibility
complex.” Genetics 167: 357-365.
Constanza, R., R. dArge, et al. (1997). “The value of the world’s ecosystem services
and natural capital.” Nature 387: 253-260.
Crowell, S. (1950). “Individual specificity in the fusion of hydroid stolons and
the relationship between stolonic growth and colony growth.” Anatomical
Records 108(560-561).
Curtis, A. S. G., J. Kerr, et al. (1982). “Graft rejection in sponges: Genetic structure
and rejecting populations.” Transplantation 33: 127-133.
Chapman, J. A., E. F. Kirkness, et al. (2010). “The dynamic genome of Hydra.”
Nature 464(7288): 592-596.
Chayney, H. W. (1983). “Histocompatibility in the chailostome bryozoan Thalamoporella
californica.” Transactions of the American Microscopy Society
102: 319-332.
De Tomaso, A. W., S. V. Nyholm, et al. (2005). “Isolation and characterization of a
protochordate histocompatibility locus.” Nature 438(7067): 454-459.
Dishaw, L. J., S. L. Smith, et al. (2005). “Characterization of a C3-like cDNA in a
coral: phylogenetic implications.” Immunogenetics 57(7): 535-548.
Domart, C. (2006). “Comprehensive characterization of skeletal tissue growth
anomalies of the finger coral Porites compressa.” Coral Reefs 25: 531-543.
Dunn, S. R. (2009). “Immunorecognition and Immunoreceptors in Cnidarians.”
Invertertebrate Survey Journal 6: 7-14.
Feldgarden, M. and P. O. Yund (1992). “Allorecognition in colonial marine invertebrates:
does selection favor fusion with kin or fusion with self?” Biological
Bulletin 182: 155-158.
Francis, L. (1973). “Intraspecific aggression and its effect on the distribution of
Anthopleura elegantisima and some related sea anemones.” Biological Bulletin
144: 73-92.
Frank, U., T. Leitz, et al. (2001). “The hydroid Hydractinia: a versatile, informative
cnidarian representative.” BioEssays 23: 963-971.
Fraune, S., Y. Abe, et al. (2009). “Disturbing epithelial homeostasis in the metazoan
Hydra leads to drastic changes in associated microbiota.” Environmental
Microbiology 11(9): 2361-2369.
Fuchs, M., O. Mokady, et al. (2002). “The ontogeny of allorecognition in a colonial
hydroid and the fate of early established chimeras.” International Journal
of Developmental Biology 46: 699-704.
Fuke, M. T. (1980). “”Contact reactions” between xenogeneic or allogeneic coelomic
cells of solitary ascidians.” Biological Bulletin 158: 304-315.
Gallien, L. and M.-C. Govaere (1974). “Incompatibilite entre cultures intergeneriques
d’explants chez les Hydraires Hydractinia echinata Fleming et Podocoryne
carnea Sars.” C R Academy Sciences Paris 278: 107-110.
Gardner, T., J. Côté, et al. (2003). “Long-term region-wide declines in Caribbean
corals.” Science 301: 958-960.
Grosberg, R. K. (1988). “The evolution of allorecognition specificity in clonal
invertebrates.” Quarterly Reveview of Biology 63: 377-412.
Grosberg, R. K. (1992). “To thine own self be true? An addendum to Feldgarden
and Yund’s report on fusion and evolution of allorecognition in colonial marine
invertebrates.” Biological Bulletin 182: 454-457.
Grosberg, R. K. and M. W. Hart (2000). “Mate selection and the evolution of
highly polymorphic self/nonself recognition genes.” Science 289: 2111-2114.
Grosberg, R. K., M. W. Hart, et al. (1997). “Is allorecognition specificity in
Hydractinia symbiolongicarpus controlled by a single gene?” Genetics 145:
857-860.
Grosberg, R. K., D. R. Levitan, et al. (1996). “Evolutionary genetics of the allorecognition
in the colonial hydroid Hydractinia symbiolongicarpus.” Evolution
50: 2221-2240.
Hart, M. W. and R. K. Grosberg (1999). “Kin interactions in a colonial hydrozoan
(Hydractinia symbiolongicarpus): Population structure on a mobile landscape.”
Evolution 53: 793-805.
Hauenschild, C. v. (1954). “Genetische und entwicklungphysiologische Untersuchungen
über Intersexuälitat und Gewebeverträlichkeit bei Hydractinia echinata
Flem.” Wilhem Roux’ Archives 147: 1-41.
Hauenschild, C. v. (1956). “Uber die vererbung einer geweberverträglichkeits
eigenschaft bei dem hydroidpolypen Hydractini echinata.” Z. Naturforsch.
11b: 132-138.
Hayden, M. S. and S. Ghosh (2004). “Signaling to NF-kappaB.” Genes and Development
18(18): 2195-2224.
Hayes, M. L., R. I. Eytan, et al. (2010). “High amino acid diversity and positive
selection at a putative coral immunity gene (tachylectin-2).” BMC Evolutionary
Biology 10: 150.
Hildemann, W. H., I. S. Johnston, et al. (1979). “Immunocompetence in the lowest
metazoan phylum: transplantation immunity in sponges.” Science 204: 420-
422.
Hildemann, W. H. and D. S. Linthicum (1981). “Transplantation immunity in the
Palaun sponge, Xestospongia exigua.” Transplantation 32: 77-80.
Hildemann, W. H., R. L. Raison, et al. (1977). “Immunological specificity and
memory in a scleractinian coral.” Nature 270: 219-223.
Hoffmann, J. A. (2003). “The immune response of Drosophila.” Nature 426(6962):
33-38.
Hoffmann, J. A., F. C. Kafatos, et al. (1999). “Phylogeneic perspectives in innate
immunity.” Science 284: 1313-1318.
Huang, S., S. Yuan, et al. (2008). “Genomic analysis of the immune gene repertoire
of amphioxus reveals extraordinary innate complexity and diversity. .”
Genome Research 18: 1112-1126.
Imler, J. L. and J. A. Hoffmann (2003). “Toll signaling: the TIReless quest for
specificity.” Nature Immunology 4(2): 105-106.
Grosberg, R. K. (1988). “The evolution of allorecognition specificity in clonal
invertebrates.” Quarterly Reveview of Biology 63: 377-412.
Grosberg, R. K. (1992). “To thine own self be true? An addendum to Feldgarden
and Yund’s report on fusion and evolution of allorecognition in colonial marine
invertebrates.” Biological Bulletin 182: 454-457.
Grosberg, R. K. and M. W. Hart (2000). “Mate selection and the evolution of
highly polymorphic self/nonself recognition genes.” Science 289: 2111-2114.
Grosberg, R. K., M. W. Hart, et al. (1997). “Is allorecognition specificity in
Hydractinia symbiolongicarpus controlled by a single gene?” Genetics 145:
857-860.
Grosberg, R. K., D. R. Levitan, et al. (1996). “Evolutionary genetics of the allorecognition
in the colonial hydroid Hydractinia symbiolongicarpus.” Evolution
50: 2221-2240.
Hart, M. W. and R. K. Grosberg (1999). “Kin interactions in a colonial hydrozoan
(Hydractinia symbiolongicarpus): Population structure on a mobile landscape.”
Evolution 53: 793-805.
Hauenschild, C. v. (1954). “Genetische und entwicklungphysiologische Untersuchungen
über Intersexuälitat und Gewebeverträlichkeit bei Hydractinia echinata
Flem.” Wilhem Roux’ Archives 147: 1-41.
Hauenschild, C. v. (1956). “Uber die vererbung einer geweberverträglichkeits
eigenschaft bei dem hydroidpolypen Hydractini echinata.” Z. Naturforsch.
11b: 132-138.
Hayden, M. S. and S. Ghosh (2004). “Signaling to NF-kappaB.” Genes and Development
18(18): 2195-2224.
Hayes, M. L., R. I. Eytan, et al. (2010). “High amino acid diversity and positive
selection at a putative coral immunity gene (tachylectin-2).” BMC Evolutionary
Biology 10: 150.
Hildemann, W. H., I. S. Johnston, et al. (1979). “Immunocompetence in the lowest
metazoan phylum: transplantation immunity in sponges.” Science 204: 420-
422.
Hildemann, W. H. and D. S. Linthicum (1981). “Transplantation immunity in the
Palaun sponge, Xestospongia exigua.” Transplantation 32: 77-80.
Hildemann, W. H., R. L. Raison, et al. (1977). “Immunological specificity and
memory in a scleractinian coral.” Nature 270: 219-223.
Hoffmann, J. A. (2003). “The immune response of Drosophila.” Nature 426(6962):
33-38.
Hoffmann, J. A., F. C. Kafatos, et al. (1999). “Phylogeneic perspectives in innate
immunity.” Science 284: 1313-1318.
Huang, S., S. Yuan, et al. (2008). “Genomic analysis of the immune gene repertoire
of amphioxus reveals extraordinary innate complexity and diversity. .”
Genome Research 18: 1112-1126.
Imler, J. L. and J. A. Hoffmann (2003). “Toll signaling: the TIReless quest for
specificity.” Nature Immunology 4(2): 105-106.
Mukai, H. and H. Shimoda (1986). “Studies on histocompatibility in natural populations
of fresh water sponges.” Journal of Experimental Zoology 237: 241-255.
Mukai, H. and H. Watanabe (1975). “Distribution of fusion incompatibility types
in natural populations of the compound ascidians.” Proceedings of the Japanese
Academy 51: 44-47.
Müller, W. (1964). “Experimentelle Untersuchungen über Stockentwicklung, Polypendifferenzierung
und Sexualchimären bei Hydractinia echinata.” Wilhem
Roux’ Arch. Entwickl.-Mech. Org 155: 182-268.
Müller, W. (1967). “Differenzierungspotenzen und Geschlechtstabilitat der I-Zellen
von Hydractinia echinata.” Wilhem Roux’ Arch. Entwickl.-Mech. Org
159: 412-432.
Müller, W. A., A. Hauch, et al. (1987). “Morphogenetic factors in hydroids: I.
Stolon tip activation and inhibition.” Journal of Experimental Zoology 243:
111-124.
Mydlarz, L. D. and C. Harvell (2006). “Peroxidase activity and inducibility in the
sea fan coral exposed to a fungal pathogen. .” Comparative Biochemestry and
Physiology A Molecular Integrrative Physiology 146: 54-62.
Mydlarz, L. D., S. F. Holthouse, et al. (2008). “Cellular responses in sea fan corals:
granular amoebocytes react to pathogen and climate stressors.” PLoS
One 3(3): e1811.
Mydlarz, L. D., L. E. Jones, et al. (2006). “Innate Immunity, Environmental Drivers
and Disease Ecology of Marine and Freshwater Invertebrates.” Annual
Review of Ecology and Evolutionary Systematics 37: 251-288.
Mydlarz, L. D. and C. V. Palmer (2011). “The presence of multiple phenoloxidases
in Caribbean reef-building corals.” Comparative Biochemestry and Physiology
A Molecular Integrrative Physiology 159(4): 372-378.
Neigel, J. E. and G. P. Schmahl (1984). “Phenotypic variation within histocompatibility-
defined clones of marine sponges.” Science 244: 413-415.
Nicotra, M. L., A. E. Powell, et al. (2009). “A hypervariable invertebrate allodeterminant.”
Current Biology 19(7): 583-589.
Oka, H. and H. Watanabe (1957). “Colony-specificity in compound ascidians as
tested by fusion experiments.” Proceedings of the Japanese Academy 33:
657-659.
Paul, W. E. (1999). Fundamental Immunology. Philadelphia, Lippincott-Raven.
Powell, A. E., M. L. Nicotra, et al. (2007). “Differential effect of allorecognition
loci on phenotype in Hydractinia symbiolongicarpus (Cnidaria: Hydrozoa).”
Genetics 177(4): 2101-2107.
Putnam, N. H., M. Srivastava, et al. (2007). “Sea anemone genome reveals ancestral
eumetazoan gene repertoire and genomic organization.” Science
317(5834): 86-94.
Rosa, S. F., A. E. Powell, et al. (2010). “Hydractinia allodeterminant alr1 resides
in an immunoglobulin superfamily-like gene complex.” Current Biology
20(12): 1122-1127.
Rosenberg, E., O. Koren, et al. (2007). “The role of microorganisms in coral health,
disease and evolution.” Nature Reviews of Microbiology 5(5): 355-362.
Sabbdin, A. and C. Astorri (1988). “Chimeras and histocompatibility in the colonial
ascidian Botryllus schlosseri.” Developmental and Comparative Immunology
12: 737-747.
Saito, Y., E. Hirose, et al. (1994). “Allorecognition in compound ascidians.” International
Journal of Developmental Biology 38: 237-247.
Schijfsma, K. (1939). “Preliminary notes on the early stages in the growth of colonies
of Hydractinia echinata (Flem.).” Archives of Neerland Zoological 4:
93-102.
Schwarz, J. A., P. B. Brokstein, et al. (2008). “Coral life history and symbiosis:
functional genomic resources for two reef building Caribbean corals, Acropora
palmata and Montastraea faveolata.” BMC Genomics 9: 97.
Schwarz, R. S., T. C. Bosch, et al. (2008). “Evolution of polydom-like molecules:
identification and characterization of cnidarian polydom (Cnpolydom) in the
basal metazoan Hydractinia.” Developmental and Comparative Immunology
32(10): 1192-1210.
Schwarz, R. S., L. Hodes-Villamar, et al. (2007). “A gene family of putative immune
recognition molecules in the hydroid Hydractinia.” Immunogenetics
59(3): 233-246.
Shapiro, D. F. (1992). “Intercolony coordination of zooid behavior and a new class
of pore plates in a marine bryozoan.” Biological Bulletin 182: 221-230.
Shapiro, D. F. (1996). “Size-dependent neural integration between genetically
different colonies of a marine bryozoan.” Journal of Experimental Zoology
199: 1229-1239.
Shenk, M. A. (1991). “Allorecognition in the colonial marine hydroid Hydractinia
(Cnidaria, Hydrozoa).” American Zoologist 31: 549-557.
Shenk, M. A. and L. W. Buss (1991). “Ontogenetic changes in fusibility in the
colonial hydroid Hydractinia symbiolongicarpus.” Journal of Experimental
Zoology 257: 80-86.
Shinzato, C., E. Shoguchi, et al. (2011). “Using the Acropora digitifera genome
to understand coral responses to environmental change.” Nature 476(7360):
320-323.
Stoner, D. S., B. Rinkevich, et al. (1999). “Heritable germ and somatic cell lineage
competitions in chimeric colonial protochordates.” Proceedings of the National
Academy of Sciences USA 96: 9149-9153.
Stoner, D. S. and I. L. Weissman (1996). “Somatic and germ cell parasitism in
a colonial ascidian: possible role for a highly polymorphic allorecognition
system.” Proceedings of the National Academy of Sciences USA 93: 15254-
15259.
Teissier, G. (1929). “L’Origine multiple de certaines colonies d’Hydractinia echinata
(Flem.) et ses consequences possibles.” Bulletin of the Society of Zoology
France 54: 645-647.
Theodor, J. L. (1970). “Distinction between “self” and “not-self” in lower invertebrates.”
Nature 227: 690-692.
Theodor, J. L. and R. Senelar (1975). “Cytotoxic interaction between gorgonian
explants: Mode of action.” Cellular Immunol 19: 194-200.
Toth, S. E. (1967). “Tissue compatibility in regenerating explant from the colonial
marine hydroid Hydractinia echinata.” Journal of Cell Physiology 69: 125-
131.
Trowsdale, J., R. Barten, et al. (2001). “The genomic context of natural killer receptor
extended gene families.” Immunological Reviews 181: 20-38.
Van de Vyver, G. (1970). “La non-confluence intraespécific chez les spongiaries
et la notion d’individu.” Annals of Embryology and Morphogy 3: 251-262.
Van de Vyver, G. (1975). “Phenomena of cellular recognition in sponges.” Current
Topics on Developmental Biology 10: 123-140.
Vargas-Angel, B., E. C. Peters, et al. (2007). “Cellular reactions to sedimentation
and temperature stress in the Caribbean coral Montastraea cavernosa.” Journal
of Invertebrate Pathology 95(2): 140-145.
Watanabe, H. and Y. Taneda (1982). “Self or non-self recognition in compound
ascidians.” American Zoologist 22: 775-782.
Weil, E., G. Smith, et al. (2006). “Status and progress in coral reef disease research.”
Diseases of Aquatic Organisms 69: 1-7.
Wood-Charlson, E. M. and V. M. Weis (2009). “The diversity of C-type lectins
in the genome of a basal metazoan, Nematostella vectensis.” Developmental
and Comparative Immunology 33(8): 881-889.
Yund, P. O. (1991). “Natural selection on hydroid colony morphology by intraspecific
competition.” Evolution 45: 1564-1573.
Yund, P. O., C. W. Cunningham, et al. (1987). “Recruitment and postrecruitment
interactions in a colonial hydroid.” Ecology 68: 971-982.
Yund, P. O. and M. Feldgarden (1992). “Rapid proliferation of historecognition
alleles in populations of a colonial ascidian.” Journal of Experimental Zoology
263: 442-452.
Comments